La plasticidad de comportamiento y desarrollo de los escarabajos estercoleros les permite sobrellevar el estrés térmico a través de las generaciones

23rd April 2018

por Anna LM Macagno, Eduardo E Zattara, Armin P Moczek & Cris C Ledón-Rettig

Izq: tunel con madre (arriba) y masa de cría (abajo); Der: masa de cría y larva

Pese a la complejidad de los patrones de cambio climático en todo el planeta, existe un firme consenso de que las temperaturas medias globales se están elevando a ritmo acelerado. El cambio climático global obliga a los organismos a lidiar con regímenes cambiantes de temperatura, o extinguirse. Además, los cambios ambientales pueden hacer que muchas áreas se tornen adecuadas para especies exóticas, resultando en invasiones biológicas que incrementan el impacto sobre las especies nativas, ya complicadas por las temperaturas crecientes. El establecimiento exitoso de especies exóticas, que puede alterar dramáticamente la biodiversidad, depende en parte de la habilidad de cada especie de lidiar con nuevos ambientes térmicos. Por lo tanto, determinar si y cómo se adaptan los organismos a cambios en la temperatura es fundamental para pronosticar los impactos poblacionales del cambio climático global, así como para predecir el riesgo y potenciales resultados de invasiones biológicas.

A pesar de los aciagos augurios de los actuales escenarios de cambio climático, los organismos tienen algunos ases bajo la manga que pueden permitirles sobrellevar cambios ambientales acelerados. Uno de estos ases es su plasticidad fenotípica, la capacidad que tiene la mayoría de las especies (si no todas) para detectar cambios en el entorno y alterar su desarrollo, fisiología y comportamiento en consecuencia. La plasticidad permite a los organismos lidiar con cambios ambientales rápidos al brindarles un grado considerable de reajuste ecológico frente a nuevos desafíos. Al mismo tiempo, la plasticidad tiene el potencial de facilitar adaptaciones evolutivas subsiguientes a través de la acomodación genética, proceso mediante el cual caracteres fenotípicos inducidos por ciertas condiciones ambientales puede fijarse genéticamente y tornarse independientes del ambiente (ver esta entrada anterior del blog para más detalles). Así, la plasticidad posee gran potencial para facilitar ajustes ecológicos en el corto plazo y adaptaciones evolutivas en el largo plazo ante condiciones novedosas. Sin embargo, existen pocos sistemas que permitan estudiar en simultáneo el rol de la plasticidad fenotípica en respuestas adaptativas de corto plazo, su efecto potencial en la aptitud de los fenotipos de generaciones subsiguientes, y su contribución a la divergencia poblacional. En consecuencia, no comprendemos por completo si las respuestas plásticas producidas en una generación influencian la variación fenotípica y aptitud de las generaciones siguientes, ni cuál es el rol de la plasticidad en moldear la divergencia entre poblaciones.

En un artículo recientemente publicado en la revista de ecología Oikos (Macagno, Zattara et al. 2018), exploramos estas preguntas empleando el escarabajo estercolero Onthophagus taurus como modelo. Nativa de la región Mediterránea europea, durante los años ´70 esta especie expandió su distribución a otros continentes, accidentalmente o como parte de programas de biocontrol. Desde entonces, y en menos de 100 generaciones, las poblaciones de O. taurus exóticas han conquistado nuevos nichos climáticos, y han divergido a un nivel similar al observado entre especies cercanas en rasgos morfológicos, fisiológicos y de comportamiento. Esto hace de O. taurus un sistema prometedor para investigar los estadios más tempranos de divergencia evolutiva, y el potencial rol que juega la plasticidad en este proceso.

Tanto las larvas como los adultos de esta especie se alimentan exclusivamente de estiércol, pero mientras que los adultos deben buscar activamente su alimento, las larvas dependen exclusivamente de la reserva de estiércol provista por sus madres. Las hembras excavan túneles en el suelo por debajo de los bosteos y construyen “masas de cría”, cada una conformada por estiércol compactado y conteniendo un único huevo. El estiércol que forma cada masa de cría representa la única fuente de sustento del nuevo individuo, desde que eclosiona del huevo hasta su emergencia como adulto. Las hembras invierten una cantidad considerable de tiempo y esfuerzo excavando túneles y armando masas de cría, y esta inversión materna puede ser fácilmente cuantificada midiendo el peso de las masas y la profundidad a la que están enterradas. El rédito de esta inversión es que masas de cría más grandes resultan en una progenie de mayor tamaño y fecundidad. Enterrar las masas a mayor profundidad también es beneficioso, ya que proporciona mayor amortiguación ante eventuales fluctuaciones de temperatura perjudiciales para los escarabajos en desarrollo. Dado que poblaciones de O. taurus recientemente establecidas fuera de su rango nativo han divergido en la profundidad media de entierro de masas de cría, es probable que este rasgo sea importante en facilitar la adaptación a condiciones ambientales novedosas.

En nuestro trabajo, intentamos determinar: a. si el comportamiento materno de enterramiento y/o el desarrollo de la progenie pueden responder plásticamente a cambios en la temperatura; b. si tales respuestas plásticas pueden resultar adaptativas por sí mismas, al mitigar el estrés causado por temperaturas elevadas; y c. en caso de encontrar plasticidad de comportamiento o desarrollo, si la misma ha divergido en su magnitud entre poblaciones. A tal fin, comparamos las respuestas de madres y progenie de tres poblaciones: una oriunda de España, donde O. taurus es especie nativa; otra proveniente de Australia Occidental, en donde la especie fue introducida en los años ´70 para controlar la excesiva acumulación de estiércol en campos ganaderos; y otra proveniente de Carolina del Norte (este de los Estados Unidos), en donde la especie se estableció tras una introducción accidental en Florida en 1971. Dejamos que hembras de cada una de estas poblaciones pusiera sus huevos en contenedores sujetos a dos regímenes de temperatura: un tratamiento templado, a la temperatura preferida por la especie, y un tratamiento caliente, en el cual colocamos los contenedores de desove bajo lámparas de incubadora. Durante cinco días, las madres excavaron túneles, construyeron masas de cría y ovipositaron (pusieron sus huevos) en estos contenedores. Pasado este lapso, abrimos los contenedores y registramos el número de masas de cría, así como el peso y profundidad de entierro de cada una. Tras estas mediciones, repartimos equitativamente las masas de cría entre dos incubadoras, una programada a temperatura templada y la otra a temperatura caliente. De este modo, para cada una de las tres poblaciones obtuvimos cuatro conjuntos de progenie: a) ovipositada e incubada en condiciones templadas, b) ovipositada en templado pero incubada en caliente, c) ovipositada en caliente pero incubada en templado, y d) ovipositada e incubada en caliente.

A esta altura del experimento, nos encontramos con que las madres de las tres poblaciones enterraron sus masas de cría más profundo en el tratamiento caliente de oviposición que en el tratamiento templado, lo que demuestra que el entierro de masas de cría es un carácter plástico. Esta plasticidad del comportamiento materno es beneficiosa para la progenie, ya que tras su emergencia verificamos que los escarabajos incubados en caliente (condición que se aproxima la temperatura a la que estaría expuesta una masa de cría depositada superficialmente en un ambiente natural caluroso) eran considerablemente más pequeños que aquellos incubados en templado (condición que se aproxima la temperatura a la que estaría expuesta una masa de cría depositada en profundidad en un ambiente natural caluroso). Este resultado es biológicamente relevante, porque hembras más pequeñas de O. taurus tienen menor fecundidad, y por tanto menor aptitud relativa.

Continuamos luego nuestro experimento permitiendo que los escarabajos de cada población y tratamiento se alimentaran, maduraran sexualmente y procrearan una nueva generación, esta vez en condiciones templadas exclusivamente. Esta nueva ronda reproductiva demostró que las hijas de las madres originales que eran más pequeñas como consecuencia de su propio entorno de desarrollo eran a su vez “peores” madres e invertían menos en su progenie (incluso en ausencia de estrés térmico), armando masas de cría más chicas y enterradas más superficialmente, lo que a su vez resultó en adultos más pequeños aún. Estos resultados implican que los efectos negativos de la exposición a estrés térmico durante el desarrollo pueden propagarse a través de las generaciones.

Nuestros resultados dejan en claro que los escarabajos se ven en problemas al desarrollarse a altas temperaturas. Sin embargo, gracias a la plasticidad de su comportamiento, las madres pueden mitigar estos efectos transgeneracionales del estrés térmico al enterrar sus masas de cría más profundo, brindando así a su progenie un ambiente de desarrollo más templado y favorable. Pero la población australiana nos dio una sorpresa adicional: en esta población, los huevos que fueron puestos en condiciones calientes resultaron en escarabajos que crecieron más de lo esperado, independientemente de la temperatura de incubación posterior. Esto sugiere que, en la población australiana solamente, la exposición a un ambiente cálido tempranamente en el desarrollo puede disparar una respuesta compensatoria que incrementa el crecimiento, un fenómeno conocido como programación del desarrollo.

¿Cómo surgieron estas diferencias entre poblaciones en la respuesta de la progenie a las condiciones térmicas? Especulamos que la interacción entre diferencias climáticas y sociales experimentadas por estas poblaciones podría ser una de las causas. Por un lado, en el este de los Estados Unidos, el índice elevado de humedad atmosférica puede mitigar el efecto de la temperatura elevada sobre los insectos en desarrollo, evitando que los escarabajos experimenten estrés térmico con frecuencia, y por tanto reduciendo la presión selectiva para mecanismos compensatorios durante el desarrollo temprano. Por el otro lado, en Australia Occidental, donde los escarabajos experimentan mayor competencia debido a un mayor apiñamiento, se ha demostrado que las hembras depositan sus masas de cría más superficialmente, y que esto puede resultar en una selección intensa a favor de mecanismos compensatorios al estrés térmico. A esta divergencia también podrían haber contribuido factores no adaptativos, tales como un efecto fundador durante la introducción de la especie en nuevas áreas. Pero más allá del mecanismo exacto, nuestro estudio demuestra que el rol de la plasticidad en amortiguar el efecto del estrés térmico puede depender de los parámetros ecológicos específicos de cada población. Esta flexibilidad debe por tanto ser tomada en cuenta al pronosticar posibles cambios en la distribución de especies debido al cambio climático y el éxito potencial de invasión por parte de organismos translocados por todo el planeta.

Para más detalles, el artículo original completo puede ser leído en:
Macagno ALM, Zattara EE, Ezeakudo O, Moczek AP, Ledón‐Rettig CC. 2018. Adaptive maternal behavioral plasticity and developmental programming mitigate the transgenerational effects of temperature in dung beetles. Oikos DOI: 10.1111/oik.05215.
[pdf]

Anna LM Macagno
Senior research associate, Department of Biology, Indiana University

Eduardo E Zattara
Investigador Adjunto, INIBIOMA, Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Tecnológicas
Research associate, Department of Biology, Indiana University

Armin P Moczek
Professor of Biology, Indiana University

Cris C Ledón-Rettig
Research Scientist, Department of Biology, Indiana University

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