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‘Lá vou eu outra vez’ – As esperanças de Waddington finalmente serão cumpridas? – Parte III

por Erik L Peterson

Pergunta 3: Por que as tentativas de Waddington não consertaram a divisão?

Resposta 3: É complicado, mas dois fatores se destacam.

Eu dediquei capítulos de um livro a essa questão, portanto me desculpem por não fazer justiça aqui. Eu quero focar em apenas duas razões importantes. A primeira é que Waddington e a epigenética se tornaram associados com Lamarckismo, e Lamarckismo de tornou um palavrão em biologia. Para entender o motivo, nós temos que voltar a um dos episódios mais sombrios na história da ciência: a história do Lysenko.

Ao longo da década de 1930, Trofim Lysenko saiu da obscuridade para se tornar o agrônomo chefe da União Soviética, prometendo ganhos espetaculares na produção de grãos aplicando choques de temperatura às sementes, um conhecido processo chamado vernalização. Mas Lysenko fez disso não apenas a política agrícola formal da União Soviética em 1948, mas também classificou a genética mendeliana como uma heresia capitalista reducionista e denunciou centenas de rivais por serem mendelianos. Entre eles, Nikolai Ivanovich Vavilov, um dos mais importantes geneticistas de plantas da URSS e um colaborador e amigo de geneticistas ocidentais. Autoridades condenaram Vavilov à prisão perpétua depois que Lysenko o denunciou em 1940. Ele morreu na prisão menos de três anos após sua detenção.

O que é menos frequentemente discutido é a reação de proeminentes geneticistas ocidentais a esse episódio. Em 1947, H. J. Muller, Julian Huxley e Theodosius Dobzhansky souberam da morte do amigo Vavilov. Eles começaram uma campanha coordenada para lembrar Vavilov e demonizar o lysenkismo. Muller, que havia trabalhado com Vavilov em Leningrado, foi especialmente veemente em seu compromisso de eliminar qualquer indício de lysenkismo da biologia americana. Logo ficou claro que o que Muller queria dizer com “lysenkismo” era qualquer influência ambiental sobre a herança ou o que ele chamava de “pensamento antigenético”. Por diversas vezes, ele atacou os editores dos principais periódicos por publicar qualquer coisa que sugerisse a herança de caracteres adquiridos. E, embora anos antes Muller tivesse sido um socialista confesso, durante a era McCarthy ele cruzou os braços enquanto jovens cientistas perdiam o emprego na universidade apenas por mencionar que a ciência de Lysenko não tinha tido uma audiência justa no Ocidente.

Talvez alheio a esses desenvolvimentos, Waddington publicou ensaios em 1948 e 49 no New Statesman and Nation, a principal revista progressista do Reino Unido, defendendo uma visão mais sutil sobre a ciência de Lysenko, enquanto condenava justificadamente o comportamento político dele. Embora tenha declarado isso com sólidas ressalvas, Waddington admitiu que Muller e outros geneticistas americanos estavam predispostos a rejeitar qualquer trabalho que saísse do laboratório de Lysenko, então, na sua opinião, não havia uma análise justa da ciência.

Em 1960, Waddington viajou com um grupo de cientistas britânicos para visitar laboratórios na União Soviética e China. Entre a mais importante das suas visitas estava o Instituto de Genética da Academia de Ciências da URSS em Moscou – em outras palavras, Waddington visitou o laboratório de Lysenko. Em um pequeno relato auto-publicado, ele descreveu o dia que ele passou com Lysenko e dois assistentes, Kushner e Gluschenko – quarta-feira, 19 de setembro. Enquanto achava que o próprio Lysenko era um “camponês astuto e reservado, com um profundo sentimento místico sobre a natureza e um considerável complexo de inferioridade sobre a ciência ortodoxa”, Kushner e Gluschenko mereciam mais respeito segundo Waddington. Por meio de um cuidadoso trabalho de transplante e cruzamento, eles haviam descoberto “fenômenos peculiares que não podem ser facilmente explicados, se é que são, pela genética convencional…”. Waddington não especulou mais sobre a teoria por trás dessas descobertas peculiares. Mas ele não as esqueceu. Durante toda essa visita aos laboratórios comunistas, e mesmo após seu retorno ao mundo científico anglo-americano, Waddington permaneceu muito mais aberto à biologia lysenkista do que colegas como Muller toleravam – um fator que eu acho que teve um impacto sócio-político profundamente negativo sobre os apelos de Waddington à integração da embriologia e da genética.

Uma segunda razão pela qual as tentativas de integrar desenvolvimento e herança não colaram em meados do século XX se relacionam com o que Waddington chamou de “a sabedoria convencional do grupo dominante” em inglês “the Conventional Wisdom of the Dominant Group” ou “COWDUNG” (nota de tradução: esse acrônimo em inglês forma a palavra que significa “esterco de vaca”). Para Waddington, “COWDUNG” significava a preferência pela quantidade sobre a qualidade, e da simplicidade em detrimento da complexidade que impulsiona a pesquisa biológica contemporânea – a busca pelo “dinheirinho fácil” ou a recompensa mais rápida na ciência” (Tools for Thought, 1977, p. 23-24). Na década de 1970, ele temia que a biologia da herança e do desenvolvimento realmente significasse apenas uma busca por genes responsáveis por qualquer característica fenotípica interessante – não, como Waddington gostava de dizer, o tipo de biologia revolucionária feita por Charles Darwin e outros. De fato, ele expressou a preocupação de que o desejo pragmático de gerar novidade para obter dinheiro para publicar algo sobrecarregasse a tentativa muito mais lenta de compreender os profundos mistérios dos processos vivos. Durante seus trabalhos finais nos anos 1970, Waddington, por exemplo, deixou de colaborar com biólogos para trabalhar com matemáticos, como Rene Thom e Erik Christopher Zeeman, na esperança de aplicar a teoria da catástrofe ao desenvolvimento e à evolução.

Enquanto isso, a Genética Animal de Edimburgo, que há muito tempo mantinha uma divisão entre melhoramento e “morfogênese”, a qual era dirigida por Waddington, fechou a divisão de Waddington. Após a sua aposentadoria em 1969, Waddington mudou-se para os EUA e ocupou a cadeira Einstein na Universidade Estadual de Nova York – Buffalo, criada especificamente para ele reunir a biologia do desenvolvimento com a genética. Mas lá Waddington viu uma versão diferente da busca pela recompensa rápida na ciência; em um esforço para eliminar “gastos desnecessários”, os republicanos da legislatura de Nova York eliminaram sua cátedra inteiramente em 1971.

Pergunta 4: Epigenética ou evo-devo pode resolver a divisão?

Resposta 4: Essas abordagens certamente têm muita força, mas o mesmo acontece com a rejeição a elas.

Baseado no trabalho que fiz sobre essa questão, parece que a forma como os cientistas definem a “epigenética” também se enquadra em dois amplos campos que, previsivelmente, caem em nossos antigos campos metateóricos. O grupo que eu chamo de grupo “epigenética-W”, uma vez que segue a definição original de Waddington, se interessa em como organismos inteiros são formados por uma infinidade de estímulos, sendo o genoma um deles. Na década de 1980, isso foi reduzido ao mapeamento de destino celular e absorvido em pesquisas com células-tronco. “Epigenética-H” segue o trabalho dos anos 80 de Robin Holliday, que definiu epigenética como alterações na função do gene sem alterações na sequência do DNA. Mas, mais importante, essa versão mais popular da epigenética ainda está amplamente interessada nos cromossomos residentes no núcleo.

Pergunta 5: Estamos em um momento histórico diferente em que poderíamos realmente testemunhar o fim dessa separação?

Resposta 5: Isso, claro, eu não posso responder (apesar do fato desta questão estar no título deste ensaio).

Conversas recentes com Eva Jablonka, entre outras, me fazem ter esperança de que algo novo está acontecendo. A presença deste fantástico grupo EES e o pessoal da “Terceira Via” são dois indicadores importantes que algo maior do que há cinquenta anos atrás está prestes a acontecer.

Se o estudo da história da biologia revela alguma coisa certa sobre essa questão, é que a discussão sobre a integração do desenvolvimento e da herança no que está sendo chamado de Síntese Evolutiva Estendida não é nova. E eu não quero dizer isso porque os livros sobre o assunto apareceram no final do Projeto Genoma Humano uma década e meia atrás. Essas preocupações sobre a reparação da divisão entre desenvolvimento e herança, refinando assim a definição de evolução, parecem emergir e retroceder ao longo de todo o século XX e agora no século XXI com a regularidade de um pêndulo. Quais implicações isso tem para nossa maior compreensão da história biológica, teremos que reservar para uma conversa de um ou dois pints.

Esta é uma minissérie em três partes:
Parte I: Como surgiu a divisão entre desenvolvimento e herança?
Parte II: Como os biólogos tentaram reparar a divisão entre desenvolvimento e herança no passado?
Parte III (este post): Por que de Waddington não tentou corrigir a divisão entre os trabalhos de desenvolvimento e de herança?

Erik L Peterson
Assistant Professor of the History of Science, The University of Alabama

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‘Lá vou eu outra vez’ – As esperanças de Waddington finalmente serão cumpridas? Parte II

por Erik L Peterson

Pergunta 2: Como os biólogos tentaram corrigir a divisão entre desenvolvimento e herança no passado?

Resposta 2: Morgan (1934) e Waddington (1940).

O livro de 1934, Embriologia e Genética, de T. H. Morgan, foi uma primeira tentativa importante de estreitar a separação entre desenvolvimento e herança. Morgan colocou a culpa da divisão no vitalismo e no trabalho de “organizador” de Hans Spemann.

Em 1922, a aluna de Spemann, Hilde Pröscholdt, arrancou delicadamente uma lâmina do lábio superior do blastóporo de uma espécie de tritão e transplantou-a para a parede do embrião de uma outra espécie de tritão, logo abaixo do ectoderme. O transplante induziu a formação de um tubo neural completo no organismo que recebeu o transplante.¹ Spemann nomeou essa pequena região de células que foi transplantada do lábio de blastóporo como “organizador” porque poderia cooptar o tecido circundante para criar um novo tubo neural mesmo sendo de organismos não relacionados.² Spemann insistiu que os experimentos com organizadores minariam qualquer explicação mecanicista do desenvolvimento. Os organismos eram, na sua terminologia, “sistemas equipotenciais harmoniosos”.³ Organismos são campos, em outras palavras, olhando para fora, reunindo informações do entorno para determinar seus próprios destinos.

Infelizmente, a expressão “sistema equipotencial harmonioso”, como Morgan bem sabia, Spemann emprestou de Driesch; era uma expressão vitalista. Em Embriologia e Genética, a solução de Morgan foi manter o trabalho experimental de Spemann sem levar em conta a explicação dele. Como alternativa, Morgan insistiu que devemos considerar todas as características, inclusive as de desenvolvimento, como sendo consequência do “colar de contas” que são os genes. Na nova versão de desenvolvimento de Morgan, os organismos não deveriam ser vistos em divisões, mas como coleções de partículas crescendo juntas dando origem a características fenotípicas. Havia pouca necessidade de entender como as partículas e o processo estavam conectados. (Caso em questão, quando acusado por Boris Ephrussi de colocar um título enganador, uma vez que quase não havia discussão sobre desenvolvimento em Embriologia e Genética, Morgan retrucou: “Não há lá um pouco de embriologia e um pouco de genética?”).

Depois de seu trabalho embriológico inicial no laboratório de anfíbios de Spemann no começo dos anos 1930, e seu trabalho posterior no laboratório de moscas de Morgan no final da mesma década, Waddington fez outra tentativa de integrar desenvolvimento e herança em Organizadores e Genes (1940). “Uma teoria coerente do desenvolvimento não pode ser fundada nas propriedades conhecidas dos genes”, insistiu Waddington. Todo estudo precisava começar usando as técnicas da embriologia em vez das técnicas dos geneticistas da mosca da fruta. Para entender por que os organismos se formam da maneira que eles se formam, precisamos desfazer a “rede causal direta por trás desse processo específico de diferenciação ocorrendo neste momento particular” (p. 3). Para Waddington, o desenvolvimento é o processo de certa forma imprevisível pelo qual uma “configuração instável de substâncias” move o tecido embrionário em direção a um “estado mais estável” através de múltiplos pontos de ramificação, onde um certo estímulo pode forçar o desenvolvimento nesse tecido em direção a um resultado em vez de outro (p 45). Waddington considerava o embrião como um conjunto de competências, um sistema dinâmico nebuloso e multi-determinado, não como uma máquina já instruída por seus genes para chegar a um fim definido.

Por causa do seu conceito de organismo como sistema integrado, Waddington enfatizou duas características do processo de desenvolvimento sugeridas pelos primeiros biólogos do desenvolvimento, mas que Morgan e outros geneticistas ignoraram. Primeiro ele identificou uma mudança rápida no processo de desenvolvimento em resposta às condições ambientais que pareciam ser hereditárias, também conhecidas como “características adquiridas”, e depois ele destacou o tamponamento do desenvolvimento contra mudanças ambientais, ou “canalização”. Ele explicou essas características em mais detalhes ao longo dos artigos escritos nas décadas de 1940 e 1950, especialmente em seu livro de 1957 A Estratégia dos Genes. Esta é a metáfora que Waddington tentou propor com sua paisagem epigenética. Mas o esquema geral já existia na década de 1930.

Como exatamente isso é uma “correção” para a divisão entre embriologia e genética? Bem, deve ficar claro que na formulação de Waddington os genes perdem primasia. Eles são extremamente importantes para a produção de todo o drama mas, em vez de atores, eles são a equipe de palco. Os atores no drama são inicialmente cada célula, incluindo o citoplasma, depois regiões ou campos morfogenéticos do embrião em desenvolvimento, e então tecidos, órgãos e apêndices que se movem em direção a vários destinos possíveis, dependendo dos contextos. Os genes fornecem os contornos do espaço de possibilidades fenotípicas. Mas eles não dão instruções determinantes para traços específicos. Essa parte da história está no reino da epigenética.

1. Hamburger, “Hilde Mangold,” 10.
2. Spemann and H. [Pröscholdt] Mangold, “Induction of Embryonic Primordia”; and DeRobertis, “Spemann’s Organizer.”
3. Spemann and H. [Pröscholdt] Mangold, “Induction of Embryonic Primordia,” 38.

Esta é uma minissérie em três partes:
Parte I: Como surgiu a divisão entre desenvolvimento e herança?
Parte II (este post): Como os biólogos tentaram reparar a divisão entre desenvolvimento e herança no passado?
Parte III: Por que de Waddington não tentou corrigir a divisão entre os trabalhos de desenvolvimento e de herança?

Erik L Peterson
Assistant Professor of the History of Science, The University of Alabama

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‘Lá vou eu outra vez’ – As esperanças de Waddington finalmente serão cumpridas? Parte I

por Erik L Peterson

Introdução

Recentemente, um grupo de biólogos se reuniu em acomodações pitorescas ao lado de uma montanha para discutir a Síntese Evolutiva Estendida. Era uma equipe heterogênea. O grupo incluiu teóricos e experimentalistas, geneticistas de populações e biólogos organismais. Eles trouxeram também alguns participantes das ciências humanas e sociais para incrementar. Alguns usaram gravatas; outros, tênis. Comes e bebes em abundância. Teve conversas paralelas animadas e produtivas. Teve equações. Teve até neve.

Todas essas coisas acabaram de acontecer no Instituto Santa Fé em fevereiro de 2018. Mas em vez disso, estou falando das reuniões da União Internacional de Ciências Biológicas (IUBS) que aconteceram na Villa Serbelloni, propriedade da Fundação Rockefeller, em Bellagio, Itália, há meio século (“recentemente” pela estimativa de qualquer historiador). O geneticista/embriologista C. H. Waddington (1905-1975) organizou esses encontros porque estava desapontado que a teoria evolutiva existente – então chamada de Síntese Moderna ou neodarwinismo – parecia não explicar os problemas mais importantes da biologia. Acima de tudo, ele se perguntou como se explica a complexidade organismal diante da simplicidade inicial. Desenvolvimento e evolução foram as respostas óbvias. Mas o que esses termos realmente significam e como eles estavam conectados? Eles eram apenas o desenrolar de instruções genéticas pré-existentes, como a narrativa dos anos 1960 especificou? De 1966 até 1969, Waddington reuniu dúzias de biólogos e outros estudiosos na Villa Serbelloni para discutir como estender a síntese evolutiva examinando mais de perto essas questões.

Waddington garantiu que as reuniões da IUBS tivessem um tom equilibrado. Convidou palestrantes que não eram favoráveis ao argumento de que a síntese evolutiva precisava ser estendida, incluindo Francis Crick e John Maynard. Outras reuniões realizadas ao mesmo tempo não eram tão balanceadas. O intelectual austro-húngaro-britânico Arthur Koestler (1905-1983) convocou outra conferência focada em estender a síntese evolutiva em Alpach, na Áustria, em 1968. Waddington juntou-se ao círculo de influenciadores, que incluía Jean Piaget, Ludwig von Bertalanffy, Frederich A. Hayek, Paul Weiss, e Viktor Frankl, entre outros. Mas ali, ao contrário das reuniões da IUBS, Waddington encontrou todo o darwinismo e genética sob ataque. Ele considerava uma síntese evolutiva estendida adequada para um futuro próximo, na verdade já em curso. A questão que Waddington ponderou foi como manter o bebê da biologia evolutiva enquanto jogava fora a água do banho do reducionismo metafísico?

Estou muito interessado em entender como a estrutura social, os conceitos intelectuais, as tradições, e os métodos da biologia funcionaram há meio século atrás para criar ou minar o consenso em torno de uma questão tão vasta e importante quanto nossas explicações sobre desenvolvimento e evolução. Também me pergunto como elas estão operando hoje em dia. Estudar os amplos perfis da história da biologia evolutiva, do desenvolvimento e da “herança” me levou a um conjunto de cinco questões. Tentarei sintetizar brevemente uma pequena porção dos cinquenta anos de trabalho na história e filosofia da biologia que nos separam da era de Waddington para tentar abordar várias dessas questões.

Questão 1: Como surgiu a divisão entre desenvolvimento e herança?

Resposta 1: A genética e embriologia caíram naturalmente em uma dicotomia existente entre mecanismo e vitalismo.

O debate mecanismo-vitalismo tem uma história secular que tomou corpo principalmente dentro dos limites da embriologia. Mas em meados do século XIX, os termos dessa disputa mudaram. A Sociedade de Física de Berlim fundada por Hermann von Helmholtz e Emil du Bois-Reymond, entre outros, se comprometeu a eliminar o vitalismo das ciências da vida. Eles inspiraram o trabalho de Wilhelm Roux conhecido como Entwicklungsmechanik ou mecânica do desenvolvimento. E foi na escola de Roux que Hans Driesch apareceu com seu trabalho de ouriço do mar.

Driesch (1867-1941) usou esses experimentos da mecânica do desenvolvimento como evidência em seu pedido pela renovação do vitalismo. Aconteceu que sua campanha pelo vitalismo – que foi adotada por outros grandes teóricos, como Henri Bergson, Oscar Hertwig e William MacDougall (inspirações a Koestler, aliás) – coincidiu com a redescoberta do trabalho de Mendel e o nascimento da genética. Os primeiros mendelianos, mesmo os que tinham sido originalmente treinados em embriologia, viram suas novas pesquisas mais alinhadas com os princípios delineados pelo programa Helmholtz do que o de Driesch. Como um deles, William Bateson descreveu que deixou a pesquisa sobre desenvolvimento na década de 1890 porque sentia que seus professores de embriologia operavam como artesãos ou artistas preocupados com representações esteticamente agradáveis de embriões devidamente montados e corados, e ainda estavam travando batalhas antigas sobre descendência comum. Sua geração de geneticistas queria explorar leis universais usando dados quantitativos, assim como a física. A genética era nova e excitante. Embriologia era chata – pertencia à tradição peculiar e abafada da história natural do século XIX. Isso acabou abafando o vitalismo. Então, esses primeiros geneticistas escolheram ignorar a embriologia para estudar a herança indiretamente por meio da genética de populações. Uma vez que Walter Sutton e Theodor Boveri observaram independentemente a correlação entre a segregação das unidades de herança de Mendel e o comportamento dos cromossomos na meiose – inferindo dessa forma que os genes eram partículas discretas amarradas nos cromossomos – o mendelismo alcançou um novo tipo de cache. Mais e mais características da biologia pareciam capazes de ser explicadas por meio de ações dos genes.

Há mais aí do que apenas tendências, é claro. Como os historiadores Gar Allen, Bob Kohler, Jane Maienschein, Evelyn Fox Keller e outros enfatizaram, a genética apenas se moveu mais rápido. Os organismos modelo cresceram rapidamente. E as regras que se aplicavam a um certo organismo eram aplicáveis a outros organismos. Assim, a divisão entre a biologia do desenvolvimento e a genética era desordenada desde o começo – era sociocultural e metodológica, e também foi facilmente mapeada em uma disputa filosófica existente sobre a natureza da vida. Os organismos modelos produzidos mais rapidamente. E as regras que se aplicavam a um organismo eram aplicáveis também a outros organismos. Assim, a divisão entre biologia do desenvolvimento e genética foi confusa desde o princípio – foi sociocultural e metodológica, e também projetada facilmente em uma disputa filosófica sobre a natureza da vida.

É fácil ignorar o quão importante e duradouro esse fragmento filosófico foi para essa história, para acreditar que, uma vez eliminados os obstáculos metodológicos, as divisões entre os estudos de desenvolvimento e herança desapareceriam. Mas mesmo quando grandes nomes trabalharam para aproximar a divisão existente entre embriologia e genética no final dos anos 1920 e início dos anos 1930, as antigas rupturas filosóficas permaneceram. Podemos vê-las até mesmo na primeira grande tentativa de juntar as duas disciplinas.

Esta é uma minissérie em três partes:
Parte I (este post): Como surgiu a divisão entre desenvolvimento e herança?
Parte II: Como os biólogos tentaram reparar a divisão entre desenvolvimento e herança no passado?
Parte III: Por que de Waddington não tentou corrigir a divisão entre os trabalhos de desenvolvimento e de herança?

Erik L Peterson
Assistant Professor of the History of Science, The University of Alabama

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La plasticità comportamentale e di sviluppo consentono agli scarabei stercorari di far fronte allo stress termico nel corso di generazioni

di Anna LM Macagno, Eduardo E Zattara, Armin P Moczek & Cris C Ledón-Rettig

Sinistra: Femmina di O. taurus in galleria con ovoide pedotrofico. Destra: Ovoide contenente larva di O. taurus.

Analizzando i complessi cambiamenti climatici in atto sul nostro pianeta, la comunità scientifica si trova concorde nell’affermare che le temperature medie globali stanno aumentando rapidamente. I mutamenti climatici globali costringono gli organismi a far fronte a nuovi regimi termici pena l’estinzione; inoltre, i cambiamenti in corso possono rendere vaste aree geografiche idonee a invasioni da parte specie esotiche, con conseguente impatto negativo sulle specie autoctone, già provate dall’aumento delle temperature. L’affermazione di specie esotiche, che possono alterare drasticamente la biodiversità, dipende anche dalla capacità di ciascuna specie di far fronte a nuovi regimi termici. Di conseguenza, determinare se e come diversi organismi possano adattarsi ai cambiamenti di temperatura è fondamentale per prevedere sia l’impatto dei cambiamenti climatici globali sulle popolazioni, sia i rischi e i potenziali risultati delle invasioni biologiche.

Nonostante gli attuali modelli climatici globali dipingano scenari minacciosi, gli organismi hanno a disposizione diverse strategie che potrebbero consentire loro di far fronte ai rapidi mutamenti in corso. Uno di questi “assi nella manica” è la plasticità fenotipica, ovvero la capacità propria della quasi totalità delle specie di rilevare i cambiamenti nell’ambiente e conseguentemente alterare il proprio sviluppo, la fisiologia e il comportamento. La plasticità fenotipica fornisce agli organismi una notevole capacità di aggiustamento a nuove condizioni ecologiche a fronte di rapidi cambiamenti ambientali. Allo stesso tempo, la plasticità fenotipica puó facilitare successivi adattamenti evolutivi attraverso l’accomodazione genetica: un processo mediante il quale i caratteri fenotipici indotti da certe condizioni ambientali possono venire fissati geneticamente e diventare indipendenti dall’ambiente (si veda questo post per maggiori dettagli). Pertanto, di fronte a nuove condizioni ambientali, la plasticità fenotipica ha grandi potenzialità di facilitare sia gli aggiustamenti ecologici a breve termine sia gli adattamenti evolutivi a lungo termine. Tuttavia, pochi sono i sistemi che consentono lo studio simultaneo del ruolo della plasticità fenotipica nelle risposte adattive a breve termine, del suo potenziale effetto sulle manifestazioni fenotipiche in generazioni successive e del suo contributo nella divergenza delle popolazioni. Di conseguenza, non comprendiamo appieno se le risposte plastiche prodotte in una generazione possano influenzare la variabilità fenotipica e la fitness in generazioni successive, né quale sia il ruolo della plasticità fenotipica nei processi di divergenza evolutiva.

Nel nostro recente articolo pubblicato sulla rivista ecologica Oikos (Macagno, Zattara et al., 2018), abbiamo esplorato queste domande utilizzando il coleottero stercorario Onthophagus taurus. Originario della regione mediterranea, durante gli anni Settanta questo insetto è stato introdotto su altri continenti sia accidentalmente sia nell’ambito di programmi di controllo biologico. Da allora, in meno di 100 generazioni, le popolazioni esotiche di O. taurus hanno conquistato nuove nicchie climatiche e si sono differenziate in tratti morfologici, fisiologici e comportamentali a un livello comparabile a quello osservato tra specie strettamente imparentate. Ciò rende O. taurus un modello ideale per indagare le primissime fasi di divergenza evolutiva e il potenziale ruolo giocato dalla plasticità in questo processo.

Onthophagus taurus si nutre esclusivamente di sterco sia da larva che da adulto. Tuttavia, mentre gli adulti devono procacciarsi attivamente il cibo, le larve dipendono esclusivamente dalle risorse fornite dalle loro madri. Le femmine adulte di O. taurus costruiscono gallerie nel suolo al di sotto dello sterco di mammifero e vi collocano “ovoidi pedotrofici”: ammassi sferici di sterco, contenenti ciascuno un singolo uovo. Lo sterco all’interno di ciascun ovoide sosterrà un individuo in via di sviluppo fino alla trasformazione in adulto. Le madri investono una quantità significativa di risorse nello scavo delle gallerie e nella fabbricazione degli ovoidi, e questo investimento può essere facilmente quantificato misurando il peso degli ovoidi e la loro profondità. La progenie risultante sarà tanto più grande e feconda quanto maggiore è la massa dell’ovoide entro il quale si è sviluppata. Anche seppellire gli ovoidi più in profondità comporta dei benefici: maggiore è la profondità, minore è lo stress causato dalle fluttuazioni termiche sulla prole in via di sviluppo. Inoltre, le popolazioni native e introdotte di O. taurus si sono differenziate nella profondità media alla quale collocano gli ovoidi, suggerendo che questo tratto potrebbe avere un ruolo nell’adattamento a nuove condizioni ambientali.

In particolare, nel nostro lavoro abbiamo cercato di determinare: a. se il comportamento di scavo delle madri e/o lo sviluppo della prole possano rispondere plasticamente ai cambiamenti di temperatura; b. se tali risposte plastiche possano essere adattative, mitigando lo stress causato dalle alte temperature; e c. in tal caso, se la plasticità comportamentale o di sviluppo si siano differenziate tra queste popolazioni. A tal fine, abbiamo considerato madri e prole di tre popolazioni: una di provenienza spagnola, dove O. taurus è autoctono; una proveniente dall’Australia occidentale, dove questa specie è stata introdotta negli anni Settanta per controllare l’eccessivo accumulo di sterco sui campi; e un’altra proveniente dal North Carolina (Stati Uniti orientali), dove la specie è arrivata a seguito di un’introduzione accidentale in Florida nel 1971. Abbiamo fatto sí che le femmine di queste popolazioni deponessero le loro uova all’interno di contenitori posti a due regimi termici: un trattamento blando (la temperatura ideale per la specie), e un trattamento ad alta temperatura, in cui i contenitori erano collocati sotto lampade riscaldanti. Le madri hanno scavato tunnel, costruito ovoidi e deposto le uova in queste condizioni per cinque giorni, al termine dei quali abbiamo aperto i contenitori e registrato numero, peso e profondità degli ovoidi. A questo punto abbiamo suddiviso equamente gli ovoidi, ponendoli in incubazione a due diverse temperature, una ideale e una elevata. In questo modo, per ciascuna popolazione abbiamo ottenuto gruppi di progenie soggetti a quattro diversi trattamenti nel corso dello sviluppo: a. deposti e incubati a temperatura ideale, b. deposti a temperatura ideale ma incubati ad alta temperatura, c. deposti ad alta temperatura ma incubati a temperatura ideale, e d. deposti e incubati ad alta temperatura.

Terminata questa prima fase dell’esperimento, abbiamo rilevato come, in tutte le popolazioni, le madri costrette a deporre a temperatura elevata avessero seppellito i loro ovoidi più in profondità in confronto a quelle del trattamento a temperatura ideale: ció dimostra che la profondità di collocazione degli ovoidi è un carattere plastico. Questa plasticità comportamentale delle madri è benefica per la prole, poichè i coleotteri che si sviluppano ad alta temperatura (cioè la temperatura a cui sarebbero esposti gli ovoidi collocati superficialmente nel terreno in un ambiente naturale caldo) hanno dimensioni inferiori a quelli che si sviluppano a temperatura ideale (cioè la temperatura a cui sarebbero esposti gli ovoidi collocati in profondità nel terreno nello stesso ambiente). Questo risultato è biologicamente significativo perchè, in O. taurus, le femmine di piccole dimensioni sono meno feconde. Abbiamo poi continuato l’esperimento facendo sí che i coleotteri di ciascuna popolazione e trattamento potessero nutrirsi, maturare sessualmente e dare origine a un’ulteriore generazione in condizioni di temperatura ideale. Ció ci ha permesso di evidenziare che le figlie di madri che erano più piccole a causa del loro ambiente di sviluppo investivano a propria volta meno nella propria prole, producendo ovoidi piú piccoli e superficiali (e di conseguenza prole dimensioni inferiori) anche in assenza di stress termico. Questi risultati implicano che gli effetti negativi dell’esposizione ad alte temperature durante lo sviluppo possono propagarsi attraverso le generazioni.

I nostri risultati evidenziano che le temperature elevate sono deleterie per lo sviluppo di questi coleotteri. Tuttavia, grazie alla plasticità comportamentale, le madri possono mitigare gli effetti transgenerazionali dello stress termico seppellendo gli ovoidi a maggiore profondità e garantendo così alla prole un ambiente di sviluppo più favorevole. Inoltre, la popolazione australiana ha riservato un’ulteriore sorpresa: gli individui schiusi dalle uova deposte ad alta temperatura sono cresciuti più del previsto, indipendentemente dalla loro temperatura di incubazione. Ciò suggerisce che, nella sola popolazione australiana, l’esposizione ad un ambiente caldo nelle primissime fasi di sviluppo possa innescare una risposta compensativa di aumento della crescita. In che modo potrebbero essersi originate queste differenze nello sviluppo della prole in risposta alle condizioni termiche? Ipotizziamo che una causa possibile sia da ricercare nell’interazione tra le diverse condizioni climatiche e sociali di queste popolazioni.

Da un lato, negli Stati Uniti orientali, l’elevata umidità atmosferica può mitigare l’effetto delle alte temperature sullo sviluppo degli insetti, riducendo quindi la pressione selettiva a favore di meccanismi compensativi durante le prime fasi dello sviluppo. D’altra parte, in Australia occidentale, O. taurus è soggetto a intensa competizione per le risorse a causa di densità di popolazione estremamente elevate: in queste condizioni, le femmine collocano gli ovoidi in modo più superficiale e ciò può comportare un’intensa selezione a favore di meccanismi compensativi dello stress termico. Altri fattori non adattativi, quali un effetto fondatore durante l’introduzione di questa specie in nuove aree, potrebbe altresì aver contribuito a questa divergenza. Tuttavia, al di là del meccanismo esatto, il nostro studio dimostra che il ruolo della plasticità nell’attenuare gli effetti dello stress termico può dipendere da parametri ecologici specifici di ciascuna popolazione. È auspicabile che questa flessibilità, propria di un gran numero di organismi, venga presa in considerazione nel modellare i possibili cambiamenti nella distribuzione delle specie a causa dei cambiamenti climatici e il potenziale successo delle invasioni biologiche.

Per ulteriori dettagli si veda l’articolo:
Macagno ALM, Zattara EE, Ezeakudo O, Moczek AP, Ledón‐Rettig CC. 2018. Adaptive maternal behavioral plasticity and developmental programming mitigate the transgenerational effects of temperature in dung beetles. Oikos DOI: 10.1111/oik.05215.
[pdf]

Anna LM Macagno
Senior research associate, Department of Biology, Indiana University

Eduardo E Zattara
Deputy investigator, INIBIOMA, CONICET, Argentina
Research associate, Department of Biology, Indiana University

Armin P Moczek
Professor of Biology, Indiana University

Cris C Ledón-Rettig
Research Scientist, Department of Biology, Indiana University

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Plastizität im Verhalten und der Entwicklung ermöglicht es Mistkäfern mit stressvollen Temperaturen umzugehen, sowohl innerhalb einer Generation als auch darüber hinaus

von Anna LM Macagno, Eduardo E Zattara, Armin P Moczek & Cris C Ledón-Rettig

Links: Tunnel mit erwachsenem Weibchen; Rechts: Brutball mit Larve

Der weltweite Klimawandel hat komplexe Auswirkungen, doch generell steht fest, dass globale Durchschnittstemperaturen kontinuierlich und rasch am Ansteigen sind. Klimaveränderungen zwingen Organismen dazu sich auf die eine oder andere Art auf die neuen Bedingungen anzupassen um lokales Aussterben zu vermeiden. Gleichzeitig können die durch den Klimawandel herbeigeführten Umweltveränderungen es für nicht heimische Arten einfacher machen, sich in neuen Habitaten zu etablieren. Die Ankunft solcher invasiven Arten könnte dann zusätzlich mit zu der Belastung der bereits gestressten einheimischen Arten beitragen. Die erfolgreiche Etablierung invasiver Arten hängt dabei unter anderem davon ab inwieweit eine gegebene potentiell invasive Art mit neuen Temperaturbedingungen umgehen kann oder nicht. Ob, und durch welche Mechanismen, Arten sich an neue Temperaturen anpassen können ist deshalb von grundlegender Bedeutung um besser vorhersagen zu können wie sich der globale Klimawandel auf die Artenvielfalt auswirken wird, als auch dessen Einfluss auf die Risiken und möglichen Auswirkungen von biologischen Invasionen.

Organismen verfügen über einige Tricks die es ihnen erlauben manchmal erstaunlich schnell auf Umweltveränderungen zu reagieren. Ein solcher Trick ist phenotypische Plastizität, die Fähigkeit fast aller Arten auf die eine oder andere Art und Weise Umweltveränderungen wahrzunehmen und dann entsprechend darauf mit Änderungen in ihrer weiteren Entwicklung, ihrer Physiologie, oder ihres Verhaltens zu reagieren. Plastizität ermöglicht es Organismen zumindest kurzfristig auf neue Unweltbedingungen in einer stressmindernden Form zu reagieren. Gleichzeit hat Plastizität aber auch das Potenzial längerfristig evolutionäre Anpassungsvorgänge zu beinflussen, zum Beispiel durch sogenannte genetic accommodation, ein Prozess bei dem neue, ursprüglich durch Umwelteinflüsse induzierte Varianten über Generationen hinweg genetisch stabilisiert und fixiert werden (mehr Informationen dazu in einem vorangegangenen Beitrag). Plastizität hat also das Potenzial sowohl sofortige ökologisch relevante Anpassung innerhalb einer einzigen Generation herbeiführen, als auch langfristig evolvierte Anpassungen an neue Umweltherausforderungen zu ermöglichen. Jedoch haben es bisher nur wenige Studien geschafft gleichzeitig, und in den selben Arten, diese verschiedenen Dimensionen der Plastizität in der lokalen Anpassung an neue Bedingungen zu ergründen. Ob und wie stark Plastizität in einer Generation daher Merkmale in nachfolgenden Generationen beeinflussen kann, und inwieweit dieser Prozess dazu beitragen kann dass sich lokal isolierte Population voneinander differenzieren, ist daher grösstenteils unbekannt.

In unserer kürzlich veröffentlichten Studie im Magazin Oikos (Macagano, Zattara, et al. 2018) erforschten wir diese und ähnliche Fragen mittels der Mistkäferart Onthophagus taurus. Ursprünglich heimisch im mediterranen Klima Europas und Nordafrikas wurde diese Art seit 1970 wiederholt in neue Gebiete eingeführt, entweder aus Versehen wie in den östlichen USA oder aber auch bewusst als Teil eines Projektes um Mist und im Mist brütende Fliegen besser unter Kontrolle zu bringen, wie zum Beispiel im Westen Australiens. Seitdem, und in weniger als 100 Generationen, haben es diese exotischen (nicht-heimischen) Populationen dieser Art geschafft neue und unterschiedliche Klimazonen zu besiedeln. Sie haben sich daraufhin so stark in ihrem Aussehen, ihrer Physiologie, und in ihrem Verhalten auseinander evolviert, wie man es normalerweise nur von nah verwandten Arten kennt. Diese Mistkäferart ist deshalb eine vielversprechende Modelart anhand deren man die frühesten Stadien der Populationsdifferenzierung erforschen kann, als auch die Rolle der Plastizität als potenzieller Katalysator eines solchen Prozesses.

Diese Käfer ernähren sich sowohl im Larven – als auch im adulten Stadium ausschliesslich von Mist. Während adulte Tiere aktiv nach Nahrung suchen können sind Larven allerdings komplett davon abhängig was deren Eltern, und vor allem deren Mütter, für sie bereitstellen. Dazu tunneln erwachsene Weibchen im Bodenbereich unterhalb von Misthaufen und bauen dort sogenannte Brutbälle, wohlgestaltete und kompakte Konstruktionen welche jeweils genau ein Ei beinhalten. Der daraus schlüpfenden Larve reicht dieser Vorrat, um die komplette Larvalenwicklung inklusive Metamorphose unterirdisch im Brutball auszuführen. Mütter investieren viel Zeit und Energie ins Graben und Bauen von Brutbällen, und wichtige Anteile elterlichen Aufwands können relative einfach quantifiziert werden, zum Beispiel durch das Messen des Brutballgewichtes oder der Tiefe der Tunnel. Investieren Mütter in heftigere Brutbälle schlüpfen daraus in der Regel auch grössere Nachkommen die selber mehr Eier legen können. Tiefere Tunnel haben auch Vorteile, da sie die Brutbälle, Eier und Larven von den oft drastischen Temperaturschwankungen an der Oberfläche abschirmen. Eine unserer früheren Studien konnte zeigen, dass kürzlich etablierte Populationen dieser Art sehr schnell unterschiedliche bevorzugte Tunneltiefen evolviert haben, was darauf hindeutet, dass dieses Merkmal vielleicht eine Rolle in der Anpassung an neue Umweltbedingungen spielt.

In unserer Studie wollten wir vor allem drei Fragen bantworten: (a) ob mütterliche Brutfürsorge (vor allem Tunneltiefe) und/oder die Larvalentwicklung plastisch auf Temperturveränderungen reagieren können; (b) ob solche plastischen Reaktionen adaptiv sind, d.h. Temperturstress reduzieren; und (c), sollte dies der Fall sein, ob sich dann Populationen die unterschiedlichen Temperturbedingungen ausgesetzt sind vielleicht in solchen plastischen Reaktionen auseinander evolviert haben. Dazu verglichen wir die temperaturbedingte Plastizität von Müttern und deren larvalen Nachwuchs von Käfern aus (i) Spanien, wo diese Art heimisch ist, (ii) West-Australien, wo diese Art in den 1970ern eingefürt wurde um die Ansammlung von Kuhmist biologisch zu kontrollieren, und (iii) Nord Carolina, wo diese Art von selbst eingewandert ist nachdem sie 1971 aus Versehen nach Florida eingeschleppt wurde.

Wir ermöglichten es Weibchen von allen Populationen unter zwei verschiedenen Temperaturbedingungen Eier zu legen: milde Bedingungen die diese Art bevorzugt, und heisse Bedingungen, die wir mittels einer Wärmelampe über den brütenden Käfern produzierten, um dadurch eine erhöhte Oberflächentemperatur zu erreichen. Über fünf Tage hinweg tunnelten Mütter, bauten Brutbälle, und legten Eier. Wir ermittelten dann das Gewicht und die Tiefe für jeden Brutball, und anschliessend transferierten wir jeden Brutball in eine Brutkammer mit entweder einer milden oder heissen Temperatur für den Rest der Larvalentwicklung. Dies bedeutete, dass wir für jede der drei Populationen Nachwuchs produzierten, der jeweils unter einer von vier verschiedenen Bedingungen aufwuchs: a) geboren und aufgewachsen unter milden Bedingungen, b) geboren unter milden aber aufgewachsen unter heissen Bedingungen, c) geboren unter heissen aber aufgewachsen unter milden Bedingungen, und schliesslich d) geboren und aufgewachsen unter heissen Bedingungen.

Am Anfang des Experimentes stellten wir sehr schnell fest, dass Mütter von allen Populationen ihre Brutbälle tiefer vergraben wenn sie heissen Oberflächentemperaturen ausgesetzt waren. Diese Plastizität im mütterlichen Verhalten ist für den Nachwuchs von Vorteil, da Käferlarven die unter heissen Bedingungen heranwuchsen generall kleiner bleiben im Vergleich zu Käferlarven, die unter milden Bedingungen heranwuchsen. Dies ist biologisch relevant, da kleinere Käferweibchen in der Regel im Laufe ihres adulten Lebens sehr viel weniger Eier legen. In der zweiten Phase des Experimentes erlaubten wir dann dem Nachwuchs von jeder Population eine weitere Generation von Larven zu produzieren, diesmal unter ausschliesslich milden Temperaturen. Diese zweite Phase ergab, dass Mütter die auf Grund ihrer eigenen Aufwuchsbedingungen kleiner waren dann auch weniger in ihren eigenen Nachwuchs investieren (selbst wenn die stressreichen hohen Temperaturen fehlen), kleinere Brutbälle produzieren, welche oberflächlicher abgelegt werden, und welche wiederum zu kleinerem Nachwuchs in der darauffolgenden Generation führen. Diese Ergebnisse zeigten, dass selbst einmaliger Temperaturstress über mehrere Generationen hinweg negative Konsequenzen haben kann.

Unsere Resultate zeigten also, dass Käfer einen Preis zahlen müssen wenn sie gezwungen werden unter heissen Bedingungen aufzuwachsen. Wir lernten aber auch, dass Mütter dem vorbeugen können, dadurch dass sie flexibel ihre Brutbälle in grösseren Tiefen unterbringen und damit ihrem sich entwickelnden Nachwuchs mildere und damit bessere Umweltbedingungen schaffen. Darüberhinaus hatten Käfer aus West-Australien eine zusätzliche, und überraschende Fähigkeit: in dieser Population allein stellten wir fest, dass Eier, die unter heissen Bedingungen gelegt wurden zu relativ grossen Käfern heranwuchsen, egal ob die weitere Entwicklung unter milden oder heissen Bedingungen stattfand. Dies deutete darauf hin, dass in dieser Population, aber nicht den anderen, heisse Bedingungen sehr früh in der Entwicklung zu einer kompensatorischen Reaktion führen, die weiteres Wachstum trotz schwieriger Bedingungen ermöglichen. Wie können wir diese Unterschiede zwischen den Populationen erklären? Wir spekulieren, dass die Interaktionen zwischen klimatischen und sozialen Bedingungen eine Rolle spielen.

In den östlichen USA sind Larven wegen den relative hohen Regenfällen stressvollen Temperaturen wahrscheinlich weniger häufig ausgesetzt, was den Selektionsvorteil von Mechanismen reduziert, die es ansonsten Larven erlauben würden, den Temperaturstress zu kompensieren. Im Gegensatz dazu sind Käfer in West-Australien extrem hohen Populationsdichten ausgesetzt, und wir konnten mit früheren Arbeiten zeigen, dass dort Weibchen ihre Brutbälle oberflächlicher vergraben um Konkurrenz um Resourcen zu reduzieren. Solche Umstände können dazu führen, dass Larven in West-Australien ständig stressvollen Temperaturen ausgesetz sind, was dann die Evolution von Mechanismen fördern könnte, die es solchen Larven erlauben würde trotz Temperaturstress schnell zu wachsen. Eine andere Erklärung liegt vielleicht in zufälligen und nicht adaptiven Gründereffekten während der ursprünglichen Kolonisation beider neuen Habitate. Egal welche Erklärung zutrifft, unsere Ergebnisse zeigen, dass die Evolution von Plastizität unerwartet schnell stattfinden kann, und dass die genaue Funktion der Plastizität im Abwenden von Temperaturstress von den jeweiligen ökologischen Bedingungen abhängt, denen eine gegebene Population ausgesetzt ist. Es ist wichtig solche Flexibilität miteinzubeziehen wenn wir versuchen, den potenziellen Erfolg von eingeführten Arten vorherzusagen, oder zu bestimmen inwieweit die momentane Artenverteilung durch den Klimawandel beinflusst werden könnte.

Die Publikation finden Sie hier:
Macagno ALM, Zattara EE, Ezeakudo O, Moczek AP, Ledón‐Rettig CC. 2018. Adaptive maternal behavioral plasticity and developmental programming mitigate the transgenerational effects of temperature in dung beetles. Oikos DOI: 10.1111/oik.05215.
[pdf]

Anna LM Macagno
Senior research associate, Department of Biology, Indiana University

Eduardo E Zattara
Deputy investigator, INIBIOMA, CONICET, Argentina
Research associate, Department of Biology, Indiana University

Armin P Moczek
Professor of Biology, Indiana University

Cris C Ledón-Rettig
Research Scientist, Department of Biology, Indiana University

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La plasticidad de comportamiento y desarrollo de los escarabajos estercoleros les permite sobrellevar el estrés térmico a través de las generaciones

por Anna LM Macagno, Eduardo E Zattara, Armin P Moczek & Cris C Ledón-Rettig

Izq: tunel con madre (arriba) y masa de cría (abajo); Der: masa de cría y larva

Pese a la complejidad de los patrones de cambio climático en todo el planeta, existe un firme consenso de que las temperaturas medias globales se están elevando a ritmo acelerado. El cambio climático global obliga a los organismos a lidiar con regímenes cambiantes de temperatura, o extinguirse. Además, los cambios ambientales pueden hacer que muchas áreas se tornen adecuadas para especies exóticas, resultando en invasiones biológicas que incrementan el impacto sobre las especies nativas, ya complicadas por las temperaturas crecientes. El establecimiento exitoso de especies exóticas, que puede alterar dramáticamente la biodiversidad, depende en parte de la habilidad de cada especie de lidiar con nuevos ambientes térmicos. Por lo tanto, determinar si y cómo se adaptan los organismos a cambios en la temperatura es fundamental para pronosticar los impactos poblacionales del cambio climático global, así como para predecir el riesgo y potenciales resultados de invasiones biológicas.

A pesar de los aciagos augurios de los actuales escenarios de cambio climático, los organismos tienen algunos ases bajo la manga que pueden permitirles sobrellevar cambios ambientales acelerados. Uno de estos ases es su plasticidad fenotípica, la capacidad que tiene la mayoría de las especies (si no todas) para detectar cambios en el entorno y alterar su desarrollo, fisiología y comportamiento en consecuencia. La plasticidad permite a los organismos lidiar con cambios ambientales rápidos al brindarles un grado considerable de reajuste ecológico frente a nuevos desafíos. Al mismo tiempo, la plasticidad tiene el potencial de facilitar adaptaciones evolutivas subsiguientes a través de la acomodación genética, proceso mediante el cual caracteres fenotípicos inducidos por ciertas condiciones ambientales puede fijarse genéticamente y tornarse independientes del ambiente (ver esta entrada anterior del blog para más detalles). Así, la plasticidad posee gran potencial para facilitar ajustes ecológicos en el corto plazo y adaptaciones evolutivas en el largo plazo ante condiciones novedosas. Sin embargo, existen pocos sistemas que permitan estudiar en simultáneo el rol de la plasticidad fenotípica en respuestas adaptativas de corto plazo, su efecto potencial en la aptitud de los fenotipos de generaciones subsiguientes, y su contribución a la divergencia poblacional. En consecuencia, no comprendemos por completo si las respuestas plásticas producidas en una generación influencian la variación fenotípica y aptitud de las generaciones siguientes, ni cuál es el rol de la plasticidad en moldear la divergencia entre poblaciones.

En un artículo recientemente publicado en la revista de ecología Oikos (Macagno, Zattara et al. 2018), exploramos estas preguntas empleando el escarabajo estercolero Onthophagus taurus como modelo. Nativa de la región Mediterránea europea, durante los años ´70 esta especie expandió su distribución a otros continentes, accidentalmente o como parte de programas de biocontrol. Desde entonces, y en menos de 100 generaciones, las poblaciones de O. taurus exóticas han conquistado nuevos nichos climáticos, y han divergido a un nivel similar al observado entre especies cercanas en rasgos morfológicos, fisiológicos y de comportamiento. Esto hace de O. taurus un sistema prometedor para investigar los estadios más tempranos de divergencia evolutiva, y el potencial rol que juega la plasticidad en este proceso.

Tanto las larvas como los adultos de esta especie se alimentan exclusivamente de estiércol, pero mientras que los adultos deben buscar activamente su alimento, las larvas dependen exclusivamente de la reserva de estiércol provista por sus madres. Las hembras excavan túneles en el suelo por debajo de los bosteos y construyen “masas de cría”, cada una conformada por estiércol compactado y conteniendo un único huevo. El estiércol que forma cada masa de cría representa la única fuente de sustento del nuevo individuo, desde que eclosiona del huevo hasta su emergencia como adulto. Las hembras invierten una cantidad considerable de tiempo y esfuerzo excavando túneles y armando masas de cría, y esta inversión materna puede ser fácilmente cuantificada midiendo el peso de las masas y la profundidad a la que están enterradas. El rédito de esta inversión es que masas de cría más grandes resultan en una progenie de mayor tamaño y fecundidad. Enterrar las masas a mayor profundidad también es beneficioso, ya que proporciona mayor amortiguación ante eventuales fluctuaciones de temperatura perjudiciales para los escarabajos en desarrollo. Dado que poblaciones de O. taurus recientemente establecidas fuera de su rango nativo han divergido en la profundidad media de entierro de masas de cría, es probable que este rasgo sea importante en facilitar la adaptación a condiciones ambientales novedosas.

En nuestro trabajo, intentamos determinar: a. si el comportamiento materno de enterramiento y/o el desarrollo de la progenie pueden responder plásticamente a cambios en la temperatura; b. si tales respuestas plásticas pueden resultar adaptativas por sí mismas, al mitigar el estrés causado por temperaturas elevadas; y c. en caso de encontrar plasticidad de comportamiento o desarrollo, si la misma ha divergido en su magnitud entre poblaciones. A tal fin, comparamos las respuestas de madres y progenie de tres poblaciones: una oriunda de España, donde O. taurus es especie nativa; otra proveniente de Australia Occidental, en donde la especie fue introducida en los años ´70 para controlar la excesiva acumulación de estiércol en campos ganaderos; y otra proveniente de Carolina del Norte (este de los Estados Unidos), en donde la especie se estableció tras una introducción accidental en Florida en 1971. Dejamos que hembras de cada una de estas poblaciones pusiera sus huevos en contenedores sujetos a dos regímenes de temperatura: un tratamiento templado, a la temperatura preferida por la especie, y un tratamiento caliente, en el cual colocamos los contenedores de desove bajo lámparas de incubadora. Durante cinco días, las madres excavaron túneles, construyeron masas de cría y ovipositaron (pusieron sus huevos) en estos contenedores. Pasado este lapso, abrimos los contenedores y registramos el número de masas de cría, así como el peso y profundidad de entierro de cada una. Tras estas mediciones, repartimos equitativamente las masas de cría entre dos incubadoras, una programada a temperatura templada y la otra a temperatura caliente. De este modo, para cada una de las tres poblaciones obtuvimos cuatro conjuntos de progenie: a) ovipositada e incubada en condiciones templadas, b) ovipositada en templado pero incubada en caliente, c) ovipositada en caliente pero incubada en templado, y d) ovipositada e incubada en caliente.

A esta altura del experimento, nos encontramos con que las madres de las tres poblaciones enterraron sus masas de cría más profundo en el tratamiento caliente de oviposición que en el tratamiento templado, lo que demuestra que el entierro de masas de cría es un carácter plástico. Esta plasticidad del comportamiento materno es beneficiosa para la progenie, ya que tras su emergencia verificamos que los escarabajos incubados en caliente (condición que se aproxima la temperatura a la que estaría expuesta una masa de cría depositada superficialmente en un ambiente natural caluroso) eran considerablemente más pequeños que aquellos incubados en templado (condición que se aproxima la temperatura a la que estaría expuesta una masa de cría depositada en profundidad en un ambiente natural caluroso). Este resultado es biológicamente relevante, porque hembras más pequeñas de O. taurus tienen menor fecundidad, y por tanto menor aptitud relativa.

Continuamos luego nuestro experimento permitiendo que los escarabajos de cada población y tratamiento se alimentaran, maduraran sexualmente y procrearan una nueva generación, esta vez en condiciones templadas exclusivamente. Esta nueva ronda reproductiva demostró que las hijas de las madres originales que eran más pequeñas como consecuencia de su propio entorno de desarrollo eran a su vez “peores” madres e invertían menos en su progenie (incluso en ausencia de estrés térmico), armando masas de cría más chicas y enterradas más superficialmente, lo que a su vez resultó en adultos más pequeños aún. Estos resultados implican que los efectos negativos de la exposición a estrés térmico durante el desarrollo pueden propagarse a través de las generaciones.

Nuestros resultados dejan en claro que los escarabajos se ven en problemas al desarrollarse a altas temperaturas. Sin embargo, gracias a la plasticidad de su comportamiento, las madres pueden mitigar estos efectos transgeneracionales del estrés térmico al enterrar sus masas de cría más profundo, brindando así a su progenie un ambiente de desarrollo más templado y favorable. Pero la población australiana nos dio una sorpresa adicional: en esta población, los huevos que fueron puestos en condiciones calientes resultaron en escarabajos que crecieron más de lo esperado, independientemente de la temperatura de incubación posterior. Esto sugiere que, en la población australiana solamente, la exposición a un ambiente cálido tempranamente en el desarrollo puede disparar una respuesta compensatoria que incrementa el crecimiento, un fenómeno conocido como programación del desarrollo.

¿Cómo surgieron estas diferencias entre poblaciones en la respuesta de la progenie a las condiciones térmicas? Especulamos que la interacción entre diferencias climáticas y sociales experimentadas por estas poblaciones podría ser una de las causas. Por un lado, en el este de los Estados Unidos, el índice elevado de humedad atmosférica puede mitigar el efecto de la temperatura elevada sobre los insectos en desarrollo, evitando que los escarabajos experimenten estrés térmico con frecuencia, y por tanto reduciendo la presión selectiva para mecanismos compensatorios durante el desarrollo temprano. Por el otro lado, en Australia Occidental, donde los escarabajos experimentan mayor competencia debido a un mayor apiñamiento, se ha demostrado que las hembras depositan sus masas de cría más superficialmente, y que esto puede resultar en una selección intensa a favor de mecanismos compensatorios al estrés térmico. A esta divergencia también podrían haber contribuido factores no adaptativos, tales como un efecto fundador durante la introducción de la especie en nuevas áreas. Pero más allá del mecanismo exacto, nuestro estudio demuestra que el rol de la plasticidad en amortiguar el efecto del estrés térmico puede depender de los parámetros ecológicos específicos de cada población. Esta flexibilidad debe por tanto ser tomada en cuenta al pronosticar posibles cambios en la distribución de especies debido al cambio climático y el éxito potencial de invasión por parte de organismos translocados por todo el planeta.

Para más detalles, el artículo original completo puede ser leído en:
Macagno ALM, Zattara EE, Ezeakudo O, Moczek AP, Ledón‐Rettig CC. 2018. Adaptive maternal behavioral plasticity and developmental programming mitigate the transgenerational effects of temperature in dung beetles. Oikos DOI: 10.1111/oik.05215.
[pdf]

Anna LM Macagno
Senior research associate, Department of Biology, Indiana University

Eduardo E Zattara
Investigador Adjunto, INIBIOMA, Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Tecnológicas
Research associate, Department of Biology, Indiana University

Armin P Moczek
Professor of Biology, Indiana University

Cris C Ledón-Rettig
Research Scientist, Department of Biology, Indiana University

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